Volumen 8: n.o 2, marzo de 2011
Anne R. Rentfro, PhD, RN; Jeanette C. Nino, MS; Rosa M. Pones, MPH, RN;
Wendy Innis-Whitehouse, PhD; Cristina S. Barroso, DrPH; Mohammed H. Rahbar,
PhD; Joseph B. McCormick, MD, MS; Susan P. Fisher-Hoch, MD, MBBS, MSc,
MRCPath
Citación sugerida para este artículo: Rentfro
AR, Nino JC, Pones RM, Innis-Whitehouse W, Barroso CS, Rahbar MH, et al.
Adiposidad, marcadores biológicos de enfermedad y resistencia a la insulina
en adolescentes mexicoamericanos, 2004-2005. Prev Chronic Dis 2011;8(2):A40.
http://www.cdc.gov/pcd/issues/2011/mar/10_0006_es.htm. Consulta: [fecha].
REVISADO POR EXPERTOS
Resumen
Introducción
Las tasas de obesidad y sobrepeso, que con frecuencia derivan en diabetes
tipo 2, han aumentado drásticamente en los niños estadounidenses durante los
pasados 30 años. Analizamos las asociaciones entre la resistencia a la
insulina y otros marcadores de enfermedad en una muestra de adolescentes
mexicoamericanos de una comunidad gravemente desfavorecida en la zona
fronteriza de Texas-México.
Métodos
En este estudio descriptivo, analizamos los resultados de 325 estudiantes de una escuela de estudios secundarios superiores. Medimos
estatura, peso, circunferencia de la cintura, presión arterial, glucosa
sanguínea y nivel de lípidos; calculamos el índice de masa corporal y
estimamos la resistencia a la insulina.
Resultados
Aproximadamente el 50% de la muestra (media de edad, 16 años de edad) tenía
sobrepeso o era obesa, y había un mayor número de participantes obesos que
con sobrepeso. Más del 40% tenía una medida elevada de la circunferencia de
cintura y el 66% presentaba un nivel elevado de colesterol lipoproteico de
alta densidad. Estas características ya se hallaban presentes en los
participantes más jóvenes (12 años de edad). Si bien solo el 1% de los
participantes tenía un nivel elevado de glucosa sanguínea en ayunas, el 27%
presentaba resistencia a la insulina y la mayoría de este grupo eran obesos
también. De manera similar, los participantes con una medida de la
circunferencia de cintura elevada tenían más probabilidad de presentar
resistencia a la insulina que quienes tenían una cintura de medida normal.
Conclusión
Los participantes en esta muestra tenían resistencia a la insulina, un
poderoso predictor de diabetes. Dos marcadores, el colesterol lipídico de
baja densidad y la medida elevada de la circunferencia de cintura,
estuvieron fuertemente relacionados con la resistencia a la insulina; el
sustituto de la adiposidad central, la circunferencia de la cintura,
demostró tener una fuerte asociación. Identificamos en la muestra niveles
elevados de obesidad y marcadores de enfermedades futuras. Estos hallazgos
subrayan la necesidad de abordar la resistencia a la insulina, por lo menos
desde la adolescencia, para prevenir consecuencias adversas en la economía,
la sociedad y la salud.
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Introducción
Las tasas de obesidad y sobrepeso en niños y adolescentes en los Estados
Unidos se triplicaron entre 1980 y 2002 y continuaron en ascenso hasta el
2006 (1,2). Debido a que la obesidad generalmente deriva en diabetes tipo 2,
la carga de esta enfermedad aumentará en forma correspondiente (2-4). Los
hispanos tienen el doble de probabilidad de padecer diabetes tipo 2 que las
personas no hispanas de raza blanca (5). La diabetes tipo 2 pediátrica, que
en el pasado se consideraba una enfermedad rara, en la actualidad representa
casi un tercio de todos los casos de diabetes en niños menores de 18 años de
edad (6), y los adolescentes mexicoamericanos se ven afectados en forma
desproporcionada (7). Aún más, las tasas de diabetes tipo 2 son mayores en
las zonas fronterizas del sur de Texas que en ninguna otra área del estado o
de los Estados Unidos, y representan casi la mitad de los casos de diabetes
pediátrica en algunas zonas de Texas (8).
Tener sobrepeso o ser obeso, específicamente el exceso de tejido adiposo
visceral, se asocia a la resistencia a la insulina (RI), que se considera un
precursor de la diabetes tipo 2 (9). La predisposición genética también
contribuye a la RI, y las personas de origen mexicoamericano tienen un mayor
riesgo que los blancos no hispanos (10). Existen escasos parámetros para
evaluar el riesgo entre adolescentes, pero la mayoría de los expertos
concuerdan que los niños obesos que tienen anomalías metabólicas mantienen
estos mismos patrones anómalos en la adultez (4). A pesar de la
predisposición reconocida, se sabe muy poco acerca de los predictores de
diabetes tipo 2, como la RI, en adolescentes mexicoamericanos sanos.
Los estudios han relacionado en forma constante los resultados de salud
desfavorables con el nivel socioeconómico bajo y la pobreza (11,12). Aún más,
independientemente de la edad o el grupo étnico, los estudios han vinculado
en forma constante la obesidad con la pobreza (13,14). Goodman y sus colegas
(15) determinaron que la RI era más prominente en adolescentes de nivel
socioeconómico inferior comparados con los grupos de nivel socioeconómico
más elevado. Más del 45% de los niños viven por debajo del nivel de pobreza
federal en la zona fronteriza de Texas-México, en comparación con el 31% en
Texas y el 28% en los Estados Unidos (16,17). Establecimos y analizamos las
características metabólicas, socioeconómicas y antropométricas en una
muestra de adolescentes mexicoamericanos residentes de la zona fronteriza
Texas-México, en uno de los condados más pobres de los Estados Unidos (18).
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Métodos
Realizamos un estudio multisectorial de 325 adolescentes alumnos de una
escuela secundaria superior localizada en el extremo sur de la zona
fronteriza Texas-México, en la ciudad de Brownsville, estado de Texas, con
una población de 177,112 (16). Utilizamos una muestra de conveniencia
debido a que la escuela y el proceso de consentimiento limitaron el acceso a
los estudiantes.
Extrajimos la muestra del grupo de alumnos de los grados 9.o
al 12.o matriculados en 1 de las 5 escuelas secundarias
superiores del distrito escolar. Los 2,064 alumnos del estudio comprendían
el 19% del total de los estudiantes matriculados del distrito (11,020) (19)
y representaban al distrito desde el punto de vista socioeconómico y
demográfico. La mayoría de los alumnos de las 5 escuelas secundarias
superiores del distrito eran mexicoamericanos (98% autorreportado por los
padres) (19); el 99% reunía los requisitos para participar de los programas
de comidas en las escuelas financiados por el gobierno federal (16,18,19).
El Comité de protección de participantes humanos en investigaciones del
Centro Houston de Ciencias Médicas de la Universidad de Texas, la junta de
revisión institucional para la protección de participantes humanos de
investigaciones de la Universidad de Texas en Brownsville y la Universidad
de Texas Southmost y la junta directiva del distrito escolar aprobaron el
protocolo. Antes de la recopilación de los datos, obtuvimos el
consentimiento por escrito de cada participante y de uno de los padres o del
tutor legal.
Reclutamiento
En las reuniones obligatorias del cuerpo docente, presentamos la
información acerca del estudio. En segunda instancia, los docentes invitaron
a los miembros del equipo del estudio a sus salones de clase. Los
administradores permitieron el acceso solo a los cursos electivos que tenían
objetivos relacionados con la salud (p. ej. desarrollo evolutivo infantil,
ocupaciones laborales del campo de la salud, Junior Reserve Officer
Training Corps o cuerpo de reserva juvenil del ejército en entrenamiento),
que abarcaban a menos de la mitad del cuerpo estudiantil. Además de realizar
las presentaciones, el equipo del estudio hizo la promoción del estudio en
ferias de salud, mesas de información en zonas de mucho tráfico, folletos y
anuncios dirigidos al público.
El personal del estudio mantuvo su presencia en la escuela
durante la fase de recopilación de datos. Si bien las autoridades escolares
dieron su apoyo, prohibieron que los alumnos dejaran de asistir a las clases
para participar. En su lugar, la enfermera de la escuela y el coordinador
del estudio fijaron las citas. Los participantes tomaban parte en el estudio
antes del horario de comienzo de las clases o durante su tiempo libre. El
coordinador del estudio y el investigador principal recopilaron los datos (tomaron
muestras de sangre en ayunas y midieron estatura, peso y circunferencia de
cintura). Los participantes reprogramaban su cita si llegaban sin estar en
ayunas. Después de tomar las medidas en ayunas, los participantes recibían
jugo y galletas saladas. La enfermera de la escuela coordinaba servicios de
consejería y seguimiento para los casos que tenían valores antropométricos
anómalos.
La muestra incluyó estudiantes entre 15 y 18 años de edad. Se excluyó a
los estudiantes que autorreportaron embarazo o afecciones físicas que
pudieran influir en las medidas antropométricas, como amputaciones. Los
participantes se presentaban en la enfermería para la recopilación de datos.
Los datos se recopilaron de manera prospectiva en 325 participantes (tasa de
participación del 16%), de lunes a viernes, entre febrero del 2004 y marzo
del 2005, excepto durante los meses de verano, cuando la escuela estaba
cerrada.
Mediciones
Los alumnos autorreportaban la edad, la fecha de nacimiento, el grado
escolar y el grupo étnico. Categorizamos las edades como adolescencia
temprana (<15 años de edad), adolescencia media (15-17 años de edad) y
adolescencia tardía (>17 años de edad).
Usamos equipos y métodos estándar para medir el peso y la estatura. Los
participantes se quitaban los zapatos y se paraban, inmóviles, sobre una
balanza electrónica portátil con los pies ligeramente separados y el peso
distribuido equitativamente. Registramos la estatura con un estadiómetro
portátil, donde los estudiantes se paraban erguidos, sin respirar y con la
mirada hacia adelante. Calculamos el índice de masa corporal (IMC) como el
peso en kilogramos dividido por la estatura en metros cuadrados (kg/m2).
Clasificamos con sobrepeso a
los participantes con un IMC en el percentil 85 y hasta por debajo del
percentil 95, por edad y sexo, y como
obesos a aquellos con un IMC en
el percentil 95 o por encima del mismo, según las tablas de crecimiento de
los Centros para el Control y la Prevención de Enfermedades (20).
Determinamos la adiposidad central con la medida de la circunferencia de
cintura, para lo cual los participantes permanecían de pie, respirando
normalmente. Usamos los cálculos de Fernández y sus colegas (21) de los
percentiles de la circunferencia de cintura para adolescentes
mexicoamericanos por edad, sexo y estatura, que provienen de la Encuesta
Nacional de Salud y Nutrición. Consideramos como elevada a la medida de la
circunferencia de cintura que correspondió al percentil 75 o estaba por
encima del mismo, según edad, sexo y estatura (21).
Medimos la presión arterial según el protocolo del Fourth Report on
the Diagnosis, Evaluation, and Treatment of High Blood Pressure in Children
and Adolescents (Cuarto Informe sobre Diagnóstico, Evaluación y
Tratamiento de la Hipertensión en Niños y Adolescentes) (22). Para el
análisis, usamos la media de 2 valores sistólicos tomados por el mismo
examinador, con un intervalo de pocos minutos. De acuerdo con los estándares
del Programa Nacional de Educación sobre la Hipertensión que representan el
sexo, la edad y la estatura, consideramos como elevada a la presión arterial
sistólica ubicada en el percentil 90 o por encima del mismo (22).
Después de que los participantes ayunaron por 10 horas, les extrajimos
sangre para medir glucosa sanguínea, insulina y lípidos en ayunas. Usamos
equipos y métodos estándar para determinar los niveles de glucosa sanguínea
e insulina. Usamos la ecuación para la resistencia a la insulina del modelo
de evaluación de la homeostasis para calcular la resistencia a la insulina (HOMA-IR
por sus siglos en Ingles)
(23,24). También usamos equipos estándar para medir lípidos séricos,
incluidos triglicéridos, colesterol total, lipoproteínas de alta densidad (colesterol
HDL) y lipoproteínas de baja densidad (colesterol LDL).
Nos guiamos por los Estándares para la Atención Médica del 2010 de la
Asociación Americana de Diabetes para definir los valores de glucosa
sanguínea en ayunas: elevada hasta por lo menos 7.0 mmol/L e intolerancia a
la glucosa en ayunas para los valores entre 5.6 y 6.9 mmol/L. Definimos la
RI según HOMA-IR de por lo menos 3.16 (23). Consideramos como elevados los
valores de los triglicéridos de por lo menos 11.1 mmol/L (transformación
logarítmica para el análisis) (26,27). Para los análisis, usamos los puntos
de corte para HDL, LDL y colesterol total en adolescentes recomendados por
el National Cholesterol Education Program Adult Treatment Panel
(Panel de Tratamiento para Adultos del Programa Nacional de Educación sobre
el Colesterol) (26,27).
Análisis
No se eliminó ninguna observación debido a valores faltantes; sin embargo,
especificamos denominadores donde faltaron valores para variables
individuales. Para los análisis univariados, modelos de regresión logística
separados usaron la RI como variable dependiente; el IMC, la medida de la
circunferencia de cintura, la edad, el sexo, el colesterol HDL, el
colesterol LDL, los triglicéridos y el colesterol total fueron las variables
independientes. Por medio de la regresión logística multivariada, con la RI
como variable dependiente, se controlaron los factores potenciales de
confusión y modificación de los efectos. Para realizar los análisis
utilizamos la versión 9.1.3 del programa SAS (SAS Institute, Inc, Cary,
Carolina del Norte).
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Resultados
Participación
De un total de 2,064 estudiantes matriculados, 337 adolescentes aceptaron
participar; 325 acudieron a 1 cita de examen médico para la recopilación de
datos. Usamos protocolos estándar con llamadas telefónicas como
recordatorios e intentos de volver a fijar las citas que faltaron. Los
valores faltantes generalmente se derivaron de la imposibilidad de obtener
un volumen de muestra suficiente o de exámenes médicos incompletos. Doce
participantes no acudieron a sus citas. Luego de 5 intentos para volver a
fijar las citas, retiramos del estudio a esos participantes.
De los 325 adolescentes, el 65% (n = 211) eran de sexo femenino, el 92%
(n = 298) reportó ser de origen mexicoamericano y el 66% (n = 213) reportó
que los 4 abuelos habían nacido en México. La mayoría de los participantes (edad
promedio de 16 años) cursaban el 9.o (43%) o el 10.o
(25%) grado, en comparación con las matrículas del distrito para 9.o
y 10.o grados de 37% y 28%, respectivamente.
La mitad de los participantes fueron categorizados como obesos o con
sobrepeso. Los obesos representaban la proporción mayor, un 27% (33% sexo
masculino, 24% sexo femenino). Más de un tercio de los participantes tenían
medidas de la circunferencia de cintura que indicaban adiposidad central.
Marcadores biológicos de resultados de salud adversos
Los valores metabólicos anómalos eran una ocurrencia regular dentro de
este grupo de adolescentes que, de otra manera, serían considerados sanos
(Tabla 1). Los
participantes obesos tenían una probabilidad 10 veces mayor de presentar RI
frente a los participantes que no eran obesos (Tabla
2). Los participantes con sobrepeso tenían una probabilidad 2.7 veces
mayor de presentar RI frente a los que no tenían sobrepeso. Si bien es
significativa, la relación del colesterol total con la RI resultó una de las
conexiones más débiles indicadas en la etapa univariada. La adiposidad
central mostró de manera constante una estrecha relación con la RI. Entre
los participantes con una medida elevada de la circunferencia de cintura, el
53% presentó RI, en comparación con el 10% de los participantes con una
medida normal de la circunferencia de cintura. Por lo tanto, la medida de la
circunferencia de cintura estaba fuertemente relacionada con la RI y
contribuyó a identificar a los adolescentes de esta muestra que tenían el
riesgo mayor de diabetes tipo 2. No hallamos una relación significativa
entre la RI y el sexo, la edad o la glucosa sanguínea en ayunas.
Sobre la base de estos hallazgos, probamos a la RI como la variable de
resultado en un modelo multivariado con la medida de la circunferencia de
cintura y el colesterol HDL (Tabla 2). La edad, el sexo y el IMC
permanecieron en el modelo debido a su relación con la RI en otras
poblaciones, aunque el IMC se correlacionó con la medida de la
circunferencia de cintura (r2 = 0.60; P
< .001). En el modelo multivariado se excluyeron el colesterol total, los
triglicéridos y el colesterol LDL, debido a la débil relación indicada en el
análisis univariado y porque estos valores lipídicos covarían de manera
inversa con el colesterol HDL. Debido al número prominente de participantes
con colesterol HDL elevado (66%), que se considera modificable mediante el
uso de intervenciones no farmacológicas de actividad física, está variable
permaneció en el modelo. En el modelo multivariado, la relación entre RI con
sexo o edad continuó siendo no significativa. Los participantes con medidas
de la circunferencia de cintura y valores de HDL elevados tenían más
probabilidad de presentar RI que quienes tenían valores normales.
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Discusión
Si bien tienen una predisposición a la diabetes, los adolescentes
mexicoamericanos han estado subrepresentados en los estudios de exploración
de marcadores predictores de RI para obtener evidencias científicas sobre la
prevención de la diabetes tipo 2. Los adolescentes de nuestro estudio tenían
casi el doble de probabilidad de ser obesos en comparación a los
adolescentes mexicoamericanos a nivel nacional (2). De hecho, los
participantes obesos sobrepasaron en número a los participantes con
sobrepeso. El IMC mayor registrado de 49.9 kg/m2 señala la
naturaleza extrema de la obesidad en esta muestra. Aún más, los adolescentes
de sexo masculino en nuestro estudio tenían la misma probabilidad de tener
sobrepeso que las adolescentes de sexo femenino y presentaban la misma tasa de RI (27%). Sin
embargo, los varones de esta muestra tenían tasas de obesidad superiores a
las de las niñas. La falta de una relación significativa entre la RI y la
glucosa sanguínea en ayunas de esta muestra puede reflejar la baja tasa de
valores anómalos de glucosa sanguínea en ayunas. Con la RI crónica, la
transición a la intolerancia a la glucosa en la diabetes tipo 2 sucede en
forma gradual.
Los adolescentes en esta muestra presentaron obesidad, RI y anomalías
metabólicas a tasas usualmente asociadas a adultos mayores. Los expertos
recomiendan programas de prevención y detección e intervenciones de estilo
de vida para la diabetes tipo 2 en niños y adolescentes (28,29). Es más
probable que los adolescentes con mayor riesgo de padecer diabetes tipo 2 se
encuentren entre los que presentan RI a una edad temprana.
El punto de corte de Keskin y sus colegas (23) identificó a los
adolescentes obesos que presentaron RI. El uso de los tertiles y cuartiles
superiores para los puntos de corte de nuestra muestra resultó en una RI
elevada de 33 y 25% respectivamente. Los valores HOMA-IR del tertil superior
(2.92) y del cuartil superior (3.36) HOMA-IR fueron más altos que los
resultados del tertil y el cuartil de Keskin. Estos cálculos proporcionaron
un mayor soporte para el uso de los puntos de corte de Keskin en
adolescentes. Los análisis de regresión múltiple que exploran las relaciones
cuando la RI sube pueden brindar un enfoque de mayor sensibilidad para
explorar los predictores en participantes dentro del rango normal de RI, más
que identificar las relaciones entre factores asociados solo al grupo afuera
de ese rango.
Si bien el IMC por edad y sexo para ambas categorías de participantes,
obesos y con sobrepeso, tuvo una relación significativa con la RI en un
análisis univariado, la significancia desapareció con el análisis
multivariado. Una posible explicación es que el IMC refleja un tipo de
relación cuando se lo considera aislado, pero la relación se debilita dentro
del contexto de predictores más poderosos. Otros estudios de adolescentes
proporcionan soporte para la utilización de la medida de la circunferencia
de cintura como un marcador adicional de riesgo para enfermedades
metabólicas tempranas (30-32). La fuerte relación entre el colesterol HDL
bajo y la RI también contribuyó a identificar a los participantes que
presentaban el riesgo mayor de enfermedad. Los perfiles de riesgo de
enfermedad que presentan el colesterol HDL son menos comunes en los estudios
de adolescentes que los perfiles de riesgo que presentan medidas de la
circunferencia de cintura o colesterol HDL (33,34). Nuestros análisis
proporcionan soporte para la contribución de la medida de la circunferencia
de cintura y el colesterol HDL a los perfiles de riesgo de los adolescentes.
Nuestro estudio tuvo varias limitaciones. Los adolescentes presentan un
desafío particular en entornos no clínicos, como las escuelas, cuando se
requiere la realización de ayuno nocturno para la venipunción. Los varones
constituían el 51% de las matrículas del cuerpo estudiantil; sin embargo, de
manera similar a otros estudios, participó la mitad de los varones (35%) en
relación a las niñas (65%). Los datos se recopilaron de 1 sola escuela de
las 5 que pertenecen al distrito. Los requerimientos administrativos para la
participación de los estudiantes fuera del horario de clases, la limitación
a clases de educación sobre temas de salud con pocos alumnos inscritos y el
permitir el acceso a adolescentes que probablemente estaban más interesados
en un estilo de vida saludable, posiblemente generó una sobrerrepresentación
de adolescentes más activos y menos obesos y un sesgo hacia la subnotificación de la obesidad y los trastornos relacionados. La falta de
puntos de corte establecidos para adolescentes mexicoamericanos presentó una
limitación adicional. El diseño descriptivo no experimental que seleccionó
una escuela específica en 1 ciudad limita la generalización de estos
hallazgos. De todas maneras, en general nuestros hallazgos indican la
necesidad de estudios similares en otras poblaciones de adolescentes
mexicoamericanos y de otros grupos étnicos, particularmente de aquellos que
residen en localidades con características singulares.
Este estudio explora la relación entre adiposidad, marcadores biológicos
de enfermedad y RI en una muestra de adolescentes mexicoamericanos de uno de
los distritos escolares más pobres de los Estados Unidos. Nuestros hallazgos
ofrecen soporte adicional para la existencia de una relación entre la RI y
la obesidad y los marcadores de enfermedad en adolescentes mexicoamericanos
e indican la necesidad de normas estatales y escolares continuas para
abordar la obesidad epidémica desde una perspectiva basada en la población.
Son necesarios los estudios intervencionales prospectivos para prevenir la
obesidad y las enfermedades relacionadas con esta afección en regiones
pobladas por mexicoamericanos y en zonas de gran pobreza.
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Agradecimientos
Este estudio fue patrocinado con la subvención n.o P20
MD000170-05 del Centro Nacional de Salud de las Minorías y Disparidades de
Salud de los Institutos Nacionales de Salud, que se ubica en el predio
regional de Brownsville de la Facultad de Salud Pública de la Universidad de
Texas y del Programa Fronteras Saludables 2010 del Departamento de Servicios
de Salud de Texas.
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Datos sobre los autores
Autora responsable de la correspondencia: Anne R. Rentfro, PhD, RN,
University of Texas at Brownsville and Texas Southmost College, Nursing
Department, 80 Fort Brown, Brownsville, TX 78520. Teléfono: 956-882-5070.
Correo electrónico: anne.rentfro@utb.edu.
Afiliaciones de los autores: Jeanette C. Nino, Cristina S. Barroso,
Joseph B. McCormick, Susan P. Fisher-Hoch, Universidad de Texas en
Brownsville, Brownsville, Texas; Rosa M. Pones, Distrito Escolar
Independiente de Brownsville, Brownsville, Texas; Wendy Innis-Whitehouse,
Universidad de Texas-Panamericana, Edinburg, Texas; Mohammad H. Rahbar,
Universidad de Texas en Houston, Houston, Texas. La Sra. Nino también está
afiliada a la Universidad de Texas Southmost.
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